2006年，执导个人首部电影《このすばらしきせかい》。2009年，执导由
大岛蓉子、
高良健吾共同主演的剧情电影《青梅街道精进旅行》；同年，执导由
堺雅人、
生濑胜久、
古馆宽治联合主演的喜剧电影《
南极料理人》，该片改编自西村淳所著散文集《有趣的南极料理人》，讲述了八位日本南极考察队成员在极地的生活故事。
2010年，执导剧情短片《シティボーイズのFILM NOIR》。2011年，执导由
役所广司、
小栗旬共同主演的喜剧电影《
啄木鸟和雨》，该片获得第24届东京国际电影节主竞赛单元-评委会特别奖。2012年，与
堤幸彦等联合执导电视剧《
彩色日村》。
2013年，执导由高良健吾、
吉高由里子、
池松壮亮联袂主演的爱情电影《
横道世之介》，该片讲述了前往东京上学的大学生横道世之介与富豪千金与谢野祥子之间的爱情故事，他凭借该片获得第23届日本电影专业大奖最佳导演奖；同年，执导剧情短片《
豆大福物语》；10月4日，由其执导的电视剧《
一币通关小子：我们的电玩史》播出。
2014年，执导由七位素人演员根岸遥子、安泽千草和荻野百合子等共同主演的剧情电影《
去见瀑布》。2016年，执导由
松田龙平、
柄本明共同主演的喜剧电影《
莫西干回到故乡》；6与，与
广木隆一、
白石和弥联合执导的情感励志剧《
火花》首播，该剧改编自又吉直树的同名小说。2018年，执导由
山崎努主演的剧情电影《
有熊谷守一在的地方》。
冲田修一是个比是枝裕和还会讲那种别人看起来一点儿劲都没有，他们却当做珍贵的叙事核心的导演。他善于挖掘生活中野趣盎然的细节，他的作品风格细腻温和，没有大起大落的情节却能传达出无限的情感与意蕴，似淡而实美。在电影《有熊谷守一在的地方》中，延续了冲田修一一贯的风格，平淡，却意味无穷（网易娱乐、凤凰网综合评）。
在电影《横道世之介》中，冲田修一拍得很有魄力。在他的电影镜头里，素来没有大起大落的强冲突，也没有刻骨铭心的人生故事。影片开头，导演把横道世之介平凡的人生故事作为剧情发展主线，以时间为线索顺序展开。本以为只是这样的电影叙事结构，在等待剧情发展时，导演却建立一个又一个独立于主线时间外，多年以后的场景，正是这样巧妙的穿插设计，让简单平白的剧情染上了双重时间对比下的温暖和感动（杂志《看电影》评）。