吉姆·谢里丹在很小的时候从父亲身上培养了戏剧兴趣，并开始参与创作。直到20世纪80年代，因为故土的贫瘠使谢里丹不得不拖家带口移民海外，并定居纽约。他后来被推荐进入爱尔兰艺术中心担任导演；期间，他曾编导过8部舞台剧并得到了爱丁堡首奖。同时他兼职攻读了纽约电影学校的导演课程。1982年，他在纽约建立了一家名为“地狱厨子”的制片公司。
1989年，执导个人首部电影《我的左脚》，该片由
丹尼尔·戴·刘易斯、
布兰达·弗里克、
科斯汀·谢里丹联合主演，影片讲述了因小儿麻痹症而全身瘫痪的布朗依靠唯一可以活动的左脚来改变自己的人生，并成为画家和诗人的故事，入围第62届奥斯卡金像奖最佳改编剧本奖，他凭借该片入围第62届奥斯卡金像奖最佳导演奖。
1990年，由其执导的剧情电影《田野》上映。1993年，执导根据格里·康伦的回忆录《证明无罪》改编的传记电影《
因父之名》，该片由丹尼尔·戴·路易斯、
艾玛·汤普森合作主演，入围第66届奥斯卡金像奖最佳改编剧本奖，获得第44届柏林国际电影节金熊奖，他凭借该片入围第66届奥斯卡金像奖最佳导演奖。
1997年，执导由丹尼尔·戴-刘易斯、
艾米丽·沃森共同主演的剧情电影《
因爱之名》，他凭借该片获得第48届柏林国际电影节《柏林早报》读者评审团奖。2002年，自编自导由
帕迪·康斯戴恩、
萨曼莎·莫顿、
莎拉·伯格联合主演的剧情电影《
新美国梦》，该片讲述了爱尔兰移民约翰尼和莎拉带着他们的两个女儿，心怀无限憧憬地前往美国后发生的故事，入围第76届奥斯卡金像奖最佳原创剧本奖，他凭借该片入围第61届美国电影电视金球奖最佳编剧奖、第9届美国广播影评人协会奖最佳导演奖。
2005年，执导由
50 Cent、
乔伊·布莱恩特合作主演的犯罪电影《
要钱不要命》，该片讲述了黑人青年马库斯一段艰辛的人生旅程的故事。2009年，执导根据丹麦影片《
血海兄弟》改编的惊悚电影《
兄弟》，该片由
杰克·吉伦哈尔、
娜塔莉·波特曼、
托比·马奎尔联袂主演，讲述了美军军官山姆失踪后，他的妻子开始接受其弟弟汤米的爱，但山姆又突然出现的故事。
2010年，与
陆川等联合执导由10个短篇故事组成的爱情电影《
上海，我爱你》。2011年，执导由
丹尼尔·克雷格、
蕾切尔·薇姿、
娜奥米·沃茨联合主演的惊悚电影《
梦宅诡影》，该片讲述了主人公带着全家搬进了一幢房子，然而很快他就发现这幢房子的前任主人被人谋杀并且阴魂不散的故事。
2016年，执导根据爱尔兰作家塞巴斯蒂安·巴里同名小说改编的剧情电影《
秘密手稿》，该片由
鲁妮·玛拉、
提奥·詹姆斯、
艾瑞克·巴纳联袂主演，讲述了爱尔兰独立战争期间，一位名叫罗珊·麦克纳蒂的女人的人生经历的故事。2019年，执导由基里安·墨菲、
詹米·多南、
皮尔斯·布鲁斯南联合主演的动作电影《逃离炼狱》。
吉姆·谢里丹有着丰富的人生经历，他的的作品都独树一帜，尤其是对故事的把握相当据感染力。他虽然没有拍出所谓迎合美国人口味的眩目大片，但他却总是以某种移民者独有的疏离感，默默记录着来自弱势民族的自省，以及背井离乡的惆怅。尽管他的作品不多，但他用自己独特的方式感染了观众，也诠释出亲情之上的人性关怀。在电影《秘密手稿》中，吉姆·谢里丹回归了他擅长的电影风格，那就是讲述一个纯粹的爱尔兰故事。谢里丹的能力在于能够讲述一个复杂精致的爱尔兰故事，在这部电影中，这种能力的闪光点贯穿始终（新浪娱乐、《大众电影》、Mtime时光网综合评）。