2003年，担任奇幻电影《
天使在美国》的编剧，从而开启了他的编剧生涯，该片改编自同名舞台音乐剧，他凭借该片入围第56届艾美奖限定剧/电视电影类-迷你剧/电视电影/剧情类特别节目最佳编剧奖。2004年，在纪录片《剧团》中出镜。
2005年，与
艾瑞克·罗斯共同担任剧情电影《
慕尼黑惨案》的编剧，入围第78届奥斯卡奖-最佳改编剧本奖，他凭借该片入围第63届美国金球奖电影类-最佳编剧奖；同年，在纪录片《巨大的惊喜》中出镜。2009年，参演纪录片《一部同志电影的诞生》。
2012年，担任传记电影《
林肯》的编剧，该片由
史蒂文·斯皮尔伯格执导，入围第85届奥斯卡奖-最佳改编剧本奖、第66届英国电影和电视艺术学院奖电影奖-最佳改编剧本奖，他凭借该片入围第70届美国金球奖电影类-最佳编剧奖。2013年，获得贝拉克·侯赛因·奥巴马总统的国家艺术勋章。
2016年，担任剧情电影《
藩篱》的制片人。2017年，担任剧情电影《
西区故事》的编剧，该片由史蒂文·斯皮尔伯格执导；此外，还在纪录片《史蒂文·斯皮尔伯格》中出镜。
托尼·库什纳尤为关注同性恋者及其他社会边缘化人群所处的困境，他反对在美国社会存在的对少数群体的歧视，对于美国社会中存在的歧视与不公正的问题极为敏感（《名作欣赏》评）。他主张戏剧除艺术性以外的社会性与政治性，剧作常常流露出先锋的政治历史观。库什纳擅长将现实与虚幻结合，剧作往往既带有现实主义的色彩，又具有令人叹服的想象力，他对历史与现实的紧密关注也是他创作灵感的来源之一（南京师范大学冯瑶评）。而且，库什纳建构的戏剧空间不仅仅是为虚构事件的发生提供场所的物理空间，也是一个个包含着精神内涵与观演双方心灵互动的审美空间（南京师范大学郭加宾评）。