约翰·克莱斯忙着
自编自演《
宠物凶猛》的时候，达文波特的母亲建议他写信给克莱斯，看有没有什么活计适合他的，结果是达文波特被安排扮演了一个小角色——动物守门人。在《
宠物凶猛》还处于
后期制作阶段的时候，达文波特便加入了当时一出知名的电视剧《This Life》的主演阵容，电视剧围绕五个住在一套公寓里的年轻律师展开故事，达文波特饰演了其中一个名叫【迈尔斯·斯图尔特】的律师，此电视剧在当时的
收视率很高，杰克·达文波特因此迅速成名。
1998年，
安东尼·明格拉导演的《
天才雷普利》中，达文波特饰演了充满
贵族气质，善良高雅的彼得——雷普利，欺骗生涯中的又一个
受害者，达文波特将这个温柔的情人表现得恰到好处，不温不火。此后，他还和
娜奥米·沃茨一起出演过长青电视剧《The Wyvern Mystery&》，并且主演了有英国《
老友记》之称的
情景喜剧《
Coupling》，于此同时他还出现在《
我不惧怕》《
吉普赛女郎》《
勾魂地堡》等影片中。
他最引人注目的
银幕形象是三部《
加勒比海盗》中刻板，守法，正直且具有绅士风度的
诺林顿准将。其实，多才多艺的杰克·达文波特还有一个富有磁性的嗓音，他诵读过广播版的《
第三十九级台阶》，还参与录制了根据
肖伯纳戏剧《人不超人》改编的广播剧。2000年5月6日，他和相交三年的女友米歇尔·戈麦斯举行了婚礼，后者也是一名演员。
2023年12月21日，参演的Peacock剧集《
死亡医师第二季》开播。