1991年，约翰·卡尼成为了摇滚乐队“The Frames”的贝斯手，他不仅参与录音，还为乐队制作演唱会录像和音乐录影带，这些工作让他对“影像”产生了浓厚的兴趣，于1993年离开了乐队，投身电影界。之后，执导了《闪亮之星》、《旅馆》等短片。
1996年，执导个人首部电影《十一月的午后》，该片获得《爱尔兰时代报》最佳电影奖；同年，由其编导并作曲的电影《just in time》获得《爱尔兰时代报》最佳电视片奖。
2001年，自编自导由
希里安·墨菲、
翠西亚·维西、
斯蒂芬·瑞联合主演的剧情电影《
叛逆边缘》，该片获得英国迪纳尔电影节银希区柯克奖；同年，自编自导电视剧《BACHELORS WALK》。2003年，执导喜剧短片《佐纳德》。
2006年，执导剧情电影《Bachelors Walk Christmas Special》。2007年，执导由
格伦·汉塞德、
玛可塔·伊尔格洛娃合作主演的爱情音乐电影《
曾经》，影片描绘了都柏林街头歌手和热爱钢琴的捷克移民女孩之间的爱情，获得第23届圣丹斯电影节观众奖-世界电影单元-剧情片。
2009年，由其执导的喜剧电影《
佐纳德》上映，该片入围第13届上海国际电影节金爵奖-最佳影片奖。2012年，自编自导由玛塞拉·普伦基特主演的剧情电影《椽》。2013年，执导由
凯拉·奈特莉、
马克·鲁法洛搭档主演的爱情喜剧电影《
再次出发之纽约遇见你》，该片讲述了来自英国的傲娇才女和美国的落魄大叔在纽约相遇，共同踏上一段浪漫而激情旅程的故事，入围第17届上海国际电影节金爵奖-最佳影片奖。
2016年，自编自导爱情喜剧电影《
唱街》，该片讲述20世纪80年代，转校的康纳正在感觉生活毫无意义之际，遇到了青少女蕾菲娜，为了追求女神组建了一支野鸡乐队却收获意外果实的浪漫故事；同年，执导由
威尔·法瑞尔、
乔什·加德共同主演的喜剧电影《
罗斯和伊伯特的超越》。
2018年，执导剧情电影《巴别塔之犬》。2019年，执导由
安妮·海瑟薇、
蒂娜·菲共同主演的爱情剧《现代爱情》。
作为一名有着深厚音乐造诣的爱尔兰电影人，约翰·卡尼擅长在较为常见的男女情感纠葛故事中，加入爱尔兰人对音乐的独特理解，使作品兼具艺术和社会价值。当过乐手的约翰·卡尼对音乐的使用和表现得心应手，可以说，音乐已经成为了他独特的电影语言，具备与镜头、剪辑一样的功效。从电影《曾经》、《再次出发之纽约遇见你》，到《唱街》，约翰·卡尼在其最熟悉的爱情音乐题材中，一直没有放弃“音乐拯救世界”的梦想，并以温暖的底色，讲述了当代都市男女的平凡生活，其中涉及了两性情感、价值探寻以及人生选择等多个内容（《电影评介》、1905电影网、中华网、腾讯娱乐、《电影文学》综合评）。