2005年，菲奥娜因参演美国HBO频道的西部剧情电视剧《
朽木》而出道。2006年，在犯罪微电视剧《盗贼》中饰演爱丽丝；同年，出演其处女作电影《
小织纺》。2007年，在第二舞台剧院登台表演外百老汇剧《海外的美国人》。
2008年，在电影《
花园派对》中饰演贝琪；同年又在英国广播公司美国频道的犯罪题材电视剧《
法律与秩序:特殊受害》中客串扮演尼基·布雷斯林侦探。2009年，参与战争题材电影《
信使》的拍摄，以及客串出演电视剧《
凡人烦人》。2010年，主演电影《大人物的来信》以及电视电影《秋天之后》。
2013年，与其父亲
布拉德·道里夫共同出演系列惊悚类电影《
鬼娃的诅咒》，在片中饰演妮卡·皮尔斯，凭借这一角色为人所熟知。2014年，在电影《
夺命穿心》中饰演吉娜一角。2015年，参与索尼影视旗下的电视剧《
终极玩家》的拍摄，在该剧中饰演克洛伊·斯蒂尔。2016年，连续两季在电视剧《
全能侦探社》中饰演巴特·库里什，并在美国广播公司的迷你电视剧《
当我们崛起时》中出演年轻时的戴安娜；同年，她还主演电影《黑手党》，而她也担任了该片的副制片人。
2017年，再次在惊悚类电影《
鬼娃回魂7》中扮演妮卡·皮尔斯。2018年，在
全国广播公司旗下的电视剧《
罪恶黑名单》的第五季中饰演珍妮弗·雷丁顿；之后又在美国电视网旗下的电视连续剧《
人类清除计划》中扮演一位狂热的邪教领袖塔维斯。2019年，参与
克里斯托弗·诺兰所执导的科幻剧情电影《
信条》的拍摄，在该片中扮演惠勒这一角色。2020年，在流媒体Amazon Prime Video出品的电视剧《乌托邦世界》中客串饰演卡拉，同年又在由
斯蒂芬·金小说所改编的惊悚类电视剧《
末日逼近》中饰演反派鼠女。
2021年，参演电视剧《
鬼娃恰吉》，除了剧中继续饰演妮卡·皮尔斯，也分饰了反派角色查尔斯·李·雷。2022年，出演喜剧电影《救赎偏差》，在剧中饰演帕克·舍费尔。
菲奥娜的父亲是影视演员
布拉德·道里夫（Brad Dourif），母亲是占卜师乔尼娜·道里夫（Jonina Dourif），她还有一个姐姐克里斯蒂娜·道里夫（Kristina Dourif）。
菲奥娜·道里夫在《鬼娃回魂》系列电影中，其所塑造出的妮卡·皮尔斯的人物形象是反复打磨出来的结果，把恐怖惊悚的氛围与天真无邪的外表巧妙地融合在一起，让不少恐怖电影迷记忆犹新，也使得故事饱满的结局更上一层楼。不仅如此，菲奥娜还在电影《人类清除计划》中将一位拥有众多追随者的邪教领袖饰演得更是栩栩如生，以戏剧的视角呈现出了一个反乌托邦的世界。（Entertainment Weekly、Comic Book、IndieWire综合评）