吉首大学张家界校区（Zhangjiajie Campus, Jishou University）位于张家界市
永定区，校区前身是创办于1985年的武陵大学（武陵高等专科学校），2002年并入
吉首大学成立吉首大学张家界校区。其中下属学院有
吉首大学旅游与管理工程学院、
吉首大学外国语学院、
吉首大学城乡资源与规划学院、
吉首大学美术学院、
吉首大学软件服务外包学院等。
凝炼了“平民大学”的办学理念“，积极探索具有时代特征、地方特点和自身特色的地方高校办学路子。先后获得“全国民族团结进步模范集体”“全国绿化模范单位”“湖南省文明单位”“湖南省高校毕业生就业工作先进单位”等荣誉称号。
吉首大学外国语学院位于国际著名旅游城市张家界市，创办于1972年，其前身为外语系，1979年招收本科生，获得学士学位授予权。2003年更名为外国语学院，学院本科专业现拥有英语、日语、翻译，研究生有翻译硕士（笔译）、翻译硕士（口译）专业共1000余人。
吉首大学美术学院是于2002年底由原武陵高专工艺美术系和吉首大学艺术系艺术设计专业合并组建发展而成的。2005年4月正式由美术系改建为美术学院。美术学院现有两个本科专业（美术学、艺术设计），六个专业方向，即美术教育方向、平面艺术设计方向、环境艺术设计方向、广告艺术设计方向、产品艺术设计方向、数字媒体设计方向。学院现有24班，面向全国6个省招生，全日制本科生773人。
吉首大学旅游与管理工程学院，创立于1986年，1988年开始招生，座落在世界自然遗产武陵源所在地张家界市内，是全国唯一办在著名风景区的旅游与管理工程学院。
吉首大学软件服务外包学院吉首大学软件学院学院以雄厚的师资力量、先进的实践教学平台、一流的学习环境，面向软件与信息技术外包等高新技术产业，打造软件工程基础知识扎实、软件开发技术精湛、软件工程实践经验丰富、软件工程综合素质全面的高级软件精英人才。该院目前正在推行实验室教学,院属实验室分别有:创新创业工作室，启航工作室。
吉首大学城乡资源与规划学院位于国际著名旅游胜地——湖南省张家界市。学院设有土木工程、园林、地信、城市规划与建筑4个系，有园林、资源环境与城乡规划管理、城市规划（五年制）、土木工程、建筑学5个特色鲜明的本科专业，有园林植物与观赏园艺、城市规划与设计、土木工程、地图学与地理信息系统、建筑学4个学科。
吉首大学民族教育预科学院前身是创建于1994年的民族预科部,是湖南省最早招收少数民族预科学生的教学单位。学院预科教育学制为一年，开设的主要课程有语文（阅读与写作）、数学、英语（精读、泛读与听力），计算机基础、民族理论、德育、体育、书法等。