约翰·
卡梅隆·米切尔出生于美国
得克萨斯州埃尔帕索。父亲是美国
陆军少将约翰·亨德森·米切尔 （John Henderson Mitchell），曾任美军驻
西柏林指挥官。母亲琼·卡梅隆·米切尔 （Joan Cameron Mitchell）是土生土长的
苏格兰格拉斯哥人，后作为一名年轻教师移民到美国，同时，他还是一位
水彩画画家。他的父母是虔诚的
天主教徒以及
保守派共和党，米切尔是两人的长子。米切尔成长于美国、德国以及苏格兰的陆军基地。他就读于天
主教学校，包括圣泽维尔高中（
堪萨斯州章克深城）（St. Xavier High School（Junction City,
Kansas））和 圣
庇护十世高中（
新墨西哥州阿布奎基）（St. Pius X High School（Albuquerque, New Mexico）），并于1981年毕业于后者。他的弟弟科林·米切尔 （
Colin Mitchell） 也是一个演员、作家和导演。
11岁时，他在苏格兰的本笃会男孩寄宿学校里出演了首个舞台剧角色——基督诞生音乐剧中的圣母玛利亚。1981年至1985年，他就读于西北大学（Northwestern University）学习戏剧，但因为得到出演百老汇音乐剧《大河》 （Big River） 的工作机会，他在毕业前提前离开了学校。
1985年，米切尔获得了他的第一个职业剧场工作，在芝加哥古德曼剧院 (Goodman)剧场扮演哈克贝利·费恩 （
Huckleberry Finn）。他的第一份纽约剧场的工作是1985年音乐剧《大河》里哈克贝利角色的
替补演员。他是百老汇音乐剧《秘密花园》（The Secret Garden）里迪肯 （Dickon）角色的首演，也是
外百老汇音乐剧《欲望回旋》 （Hello Again） 的首演之一。凭借这两部音乐剧，他都获得了戏剧委员会奖的提名。他也同时参与了这两部音乐剧的原声专辑的录制。他出现在约翰·古斯（
John Guare）的《六度分离》的原版演员阵容中，并在
拉里·克莱默（Larry Kramer）执导的百老汇续集《我的命运》（the Normal Heart）中担任主角，并因此获得了
奥斯卡奖提名。
米切尔参演早期的电视作品包括《黎明》、《麦吉佛》、《阶级的领袖》、《
法律与秩序》、《
新阴阳魔界》、《弗雷迪的噩梦》、《平等者》、《我们的房子》、《绿野仙踪》、《奥芝的梦想家》、《奥兹的梦想家》、《斯特福德的孩子》等。同时，他是1996年Fox
情景喜剧《派对女郎》（Party Girl）的常驻演员，也是dunk -a- roos饼干的广告中袋鼠悉尼（Sydney）的配音演员。
米切尔主演和联合主演的电影角色包括：《手摇乐队》（1986），《波兰移民小提琴手》（1990），以及《爱之书》（1990）中的一位少年洛萨里奥诗人以及
斯派克·李的《女孩》（1996）。米切尔还是戏剧公司戏剧部的创始成员，他改编并导演了
田纳西·威廉姆斯的《地球王国》。
米切尔是电影《Tarnation》（2004）的执行制片人，这部纪录片讲述的是乔纳森·卡乌特（Jonathan Caouette）的生活，他在接受《短时间公共汽车》试听邀请时遇到了他。《Tarnation》在同年获得了国家影评人协会、
独立精神奖和高谭奖的最佳纪录片奖。
米切尔还导演了
短视频《我生命的第一天》。2012年，米切尔为
Sigur Ros创作了一段名为“Seraph”的叙事短片，由animator Dash Shaw执导。
米切尔活跃于各个独立
电影频道节目。他在国际金融公司（
IFC）的一档名为《逃离好莱坞》（Escape From Hollywood）的节目中介绍了两年的电影。他写了很多关于
迪奥的短片和广告，包括《格雷夫人》和《洛杉矶》迪奥·迪奥（dy Dior），由
玛丽昂·歌迪亚（Marion Cotillard）、
裘德·洛（Jude Law）和迪奥·
霍姆（Dior Homme）主演。2013年，他曾为一名名为“起义”的探员制作了一段时尚视频。他在2013年和2014年的
HBO剧集《女孩》(2013 - 2014)中扮演了一个常驻角色——电子书编辑大卫，以及在2016年HBO的《黑胶唱片》中饰演安迪·沃霍尔（Andy Warhol）。米切尔在2016年的纪录片《Danny》中出现。
2016年，米切尔参与了Amanda Palmer和
Jherek Bischoff写给已故音乐家David Bowie,Amanda Palmer和Jherek Bischoff的致敬专辑——在天堂（向David Bowie致敬）的制作，他也曾参与英国和德国的Bowie的歌曲《英雄》的声乐制作部分。